ECOLOCALIZACIÓN EN GUÁCHAROS: VOLANDO EN LA OSCURIDAD

Francisco F. HERRERA

Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas, Centro de Ecología. Apartado 21827. Caracas 1020A & Sociedad Venezolana de Espeleología. Apartado 47334. Caracas 1041A. Venezuela. Correo-e: herreraf@ivic.ve

INTRODUCCIÓN

La capacidad de guiarse en la oscuridad con el uso de un sistema de orientación acústica fue definida por GRIFFIN (1944) como ecolocalización. Este mecanismo consiste básicamente en la emisión de ondas sonoras de corta duración que al rebotar contra estructuras sólidas son detectadas por el emisor, permitiéndole determinar características del objeto como distancia de ubicación, forma, textura, etc. Entre los animales con capacidad de vuelo, son los murciélagos los que poseen un sistema de ecolocalización de elevada resolución, fundamentalmente determinado por la emisión de ondas de alta frecuencia, no apreciables dentro del rango de audición del oído humano. Los pioneros trabajos de Donald Griffin en 1953 permitieron establecer que el guácharo es capaz de volar en absoluta oscuridad utilizando un sistema de ecolocalización similar al conocido previamente para murciélagos. Los guácharos (orden Caprimulgiformes) junto a algunos vencejos del género Aerodramus (O. Apodiformes), presentan la particularidad de ser las únicas aves capaces de ecolocalizar. Estas aves emiten vocalizaciones muy cortas audibles por el hombre, similares a chasquidos, que se denominan "clics". Son los "clics" los transmisores de la información en el proceso de ecolocalización. Cabe señalar, que otras aves de hábitos nocturnos, como lechuzas (O. Strigiformes) y aguaitacaminos (O. Caprimulgiformes), parecieran depender estrictamente de la vista como mecanismo de percepción en la oscuridad.

Los estudios de GRIFFIN (1953) con aves de la Cueva del Guácharo (Mo. 1), evidenciaron que los guácharos ecolocalizan cuando la disponibilidad de luz es muy baja o ausente, ya que de lo contrario pueden volar perfectamente utilizando la vista. Otro aspecto dilucidado, fue la importancia del oído como órgano receptor de las señales auditivas reflejadas. Utilizando una habitación oscura, Griffin liberó tres guácharos con los oídos bloqueados y encontró que, a pesar de sus sostenidos intentos por volar y la continua emisión de "clics", los pájaros chocaron contra las paredes. Al remover los tapones, éstos volaron sin ninguna dificultad.

Estudios más recientes han permitido establecer en más detalle los mecanismos involucrados en la ecolocalización de los guácharos, incluyendo tanto la resolución del sistema de ecolocalización, la descripción de las vocalizaciones y la fisiología asociada a la producción de estas vocalizaciones.

CARACTERÍSTICAS DEL VUELO EN LA OSCURIDAD

Capacidad de vuelo
Un aspecto distintivo de ecolocalización en aves es que las vocalizaciones son de baja frecuencia (entre 1 y 10 kHz), en contraste con los murciélagos que utilizan frecuencias entre 10 y 120 kHz (SUTHERS & HECTOR 1985). "Clics" de baja frecuencia, y por ende de larga longitud de onda, no permiten detectar objetos de pequeño tamaño. Entre las observaciones reportadas por GRIFFIN (1953) destaca la incapacidad de los guácharos, encerrados en una habitación oscura, de esquivar un bombillo (y el cable que lo sostenía) que colgaba del techo. El autor consideró que estos tropiezos pudieron deberse a las condiciones de cautiverio, aunque no se evaluó experimentalmente la capacidad de detectar objetos de esta especie al volar en oscuridad.

Con el objeto de determinar la resolución del sonar de los guácharos en condiciones naturales, KONISHI & KNUDSEN (1979) colocaron discos plásticos de diferentes diámetros (entre 5 y 40 cm) en una galería angosta de la cueva de Oropuche, en Trinidad (Fig. 1).

Fig. 1. Un ejemplo del estudio de la capacidad de detección del sistema de ecolocalización del guácharo. El diagrama representa a un ave deteniendo su vuelo ante un disco para luego realizar la maniobra de esquive (Modificado de KONISHI & KNUDSEN 1979).

El sitio seleccionado para colocar los discos tenía una sección de 3 m de ancho y 7 de altura, por lo que las aves al vuelo debían percibir los discos en su recorrido. Todos los guácharos observados durante el experimento chocaron contra los discos de 5 y 10 cm de diámetro, evidenciando su incapacidad de detectarlos. La detección de los discos, evidenciada por las maniobras de algunos guácharos para esquivarlos, ocurrió con discos de 20 cm. Todos los pájaros esquivaron efectivamente los discos de 40 cm de diámetro. Los autores observaron que antes de iniciar las maniobras para corregir la dirección del vuelo, los guácharos incrementaban la frecuencia de emisiones de "clics". Tal fenómeno estaba precedido por dos conductas distintas, algunas aves simplemente esquivaban los discos al vuelo y seguían su trayectoria, mientras que otras aleteaban estáticas frente al disco por unos segundos y luego cambiaban la dirección del vuelo. Estos resultados permitieron concluir que objetos con dimensiones similares a discos de 20 cm de diámetro corresponden al tamaño mínimo detectable por el sistema de ecolocalización de los guácharos.

Descripción de la vocalización

Los "clics" utilizados por el sonar de los guácharos pueden ser clasificados en tres tipos diferentes: (1) "clics" continuos, constituidos por emisiones pulsátiles con duración de unos 40 a 80 milisegundos (ms) (Fig. 2a y b); doble "clics", caracterizado por dos vocalizaciones consecutivas separadas por un breve silencio, en donde el segundo clic es de mayor amplitud que el primero (Fig. 2c); y una tercera vocalización que ocurre muy rara vez, donde sólo es audible el segundo clic de un doble clic (Fig. 2d). En promedio, la frecuencia dominante en los "clics" utilizados durante la ecolocalización es de 1,5 a 2,5 kHz, y en general, están por debajo de los 6 kHz (KONISHI & KNUDSEN 1979). Además de

Tanto los "clics" como las vocalizaciones sociales son de alta densidad; grabados a una distancia cercana a un metro, se determinó que estas vocalizaciones están entre 90 y 112 dB SPL (SPL significa Sound Pressure Level y es una unidad de nivel de presión del sonido) con un gasto energético de 150-250 mW (SUTHERS & HECTOR, 1985). Como comparación puede señalarse que el canto de un gallo generalmente está próximo a los 100 db SPL y requiere de gasto energético de 2940 mW (BRACKENBURY, 1977). En consecuencia, pareciera de manera preliminar que las vocalizaciones de los guácharos son altamente eficientes desde el punto de vista energético respecto a otras aves, ésto podría estar asociado a la fidelidad de la información requerida durante la ecolocalización.

Fig.2. Sonogramas de las vocalizaciones del guácharo, realizadas en cautiverio. a, "clics" continuos; b, "clics" dobles, donde el primero tiene muy baja amplitud; e, clic sencillo, donde el primero del par esta ausente; y f, vocalización social o graznido (Reproducido de SUTHERS & HECTOR 1985).

Por homología con otras aves y murciélagos, se había sugerido que la lengua o la glotis podrían intervenir en la producción de vocalizaciones en el guácharo, tal como ocurre en los murciélagos del género Rousettus (SUTHERS & HECTOR, 1982). Sin embargo, experimentos realizados con guácharos en cautiverio han descartado que estas estructuras sean primordiales en la fonación del guácharo, y que la producción de sonidos requiere del flujo de aire (expiración) a través de la siringe (SUTHERS & HECTOR, 1985). Por tanto, el control sobre el ritmo de la expiración es determinante para el funcionamiento del sonar. Los guácharos son capaces de emitir 3-4 clics.seg^-1 en un único evento de exhalación, sin embargo la producción de trenes de "clics" (> 10 clics.seg^-1) se debe a la producción de expiraciones muy cortas seguidas por inhalaciones.

Los "clics" tienen una duración de 50 a 80 ms, con una expiración de aire asociada de 1 cm³.clic^-1. Las exhalaciones cortas tienen la ventaja de producir trenes de "clics" más largos que los que corresponderían a un solo ciclo respiratorio normal (inspiración y expiración sostenidas), evitando además la necesidad de inhalaciones prolongadas que podrían ser contraproducente durante vuelos entre obstáculos. Por su parte, la producción de graznidos ocurre en un único ciclo respiratorio normal y la expiración asociada tiene un volumen de aire de 27 cm³, volumen muy superior al de un clic aislado. Es interesante mencionar que, las vocalizaciones de un gallo o un pavo tienen tasas de expiración hasta diez veces superiores a las del guácharo (gallo, 500 cm³.s^-1; ganso 650 cm³.s^-1; guácharo 47 cm³.s^-1), sugiriendo un control de la respiración más eficientes por estos últimos (SUTHERS & HECTOR, 1985).

ANATOMÍA Y FISIOLOGÍA DE LA ECOLOCALIZACIÓN

Anatomía

La capacidad de las aves de emitir vocalizaciones se debe a la existencia de la siringe, órgano presente sólo en las aves, ubicado específicamente en la unión de la tráquea con los bronquios (Fig. 3a). Los elementos principales de la siringe son las membranas timpaniformes, los músculos que controlan la tensión sobre estas membranas, y los cartílagos de soporte. La siringe puede estar formada a partir de tejidos de la tráquea, como ocurre en pájaros carpinteros Neotropicales (Picidae) y hormigueros (miembros de la familia Formicaridae); o formadas por tejidos bronquiales como en los aguaitacaminos (Caprimulgidae), algunas lechuzas (Strigidae) y los guácharos (Steatornithidae), o por tejidos de ambas estructuras como ocurre en la mayoría de las aves restantes (GILL, 1994).

Los guácharos, a pesar de tener una siringe relativamente simple conformada por un único par de músculos intrínsecos, presentan un repertorio de vocalizaciones bastante extenso. Los dos bronquios son bilateralmente asimétricos, teniendo el derecho la semi-siringe más cercana a la tráquea que el izquierdo (Fig. 3b). La tráquea del guácharo es aplanada dorsoventralmente y elíptica transversalmente, con un diámetro interno que varía entre 4,1 y 4,6 mm. Tiene una longitud de 11 cm desde la glotis hasta la carina, donde se divide en los dos bronquios primarios. Los bronquios primarios miden aprox. 2,1 cm de largo y contienen a las semi-siringes, que dividen a los bronquios en porción cranial (superior) y sección caudal (inferior). Es sobre la sección cranial donde se encuentra las membranas timpaniforme externa e interna, ambas estructuras tienen un papel fundamental en la emisión de sonidos (SUTHERS & HECTOR, 1985).

Tres pares de músculos actúan sobre la siringe del guácharo. Dos de ellos, el traqueolateral y el esternotraqueal son músculos asociados a la tráquea, mientras que el bronquiolateral (sensu SUTHERS & HECTOR 1985) es el único músculo asociado a la siringe específicamente. Este músculo se inserta en el borde de la membrana timpaniforme exterior, y por su rápida y corta contracción es responsable de la producción de los "clics" durante la ecolocalización. La producción de graznidos o vocalizaciones sociales se deben a la contracción de los músculos esternotraqueales, los cuales se encargan de plegar a la membrana timpaniforme externa hacia adentro iniciando la fonación. La contracción sostenida de estos músculos mantiene a la membrana parcialmente plegada permitiendo la emisión del graznido hasta la relajación de los músculos (SUTHERS & HECTOR, 1985).

El papel que desempeña el músculo bronquiolateral en la emisión de los "clics" sugiere que las especies en donde estos músculos se han desarrollado y funcionan como abductores de la membrana timpaniforme, deben estar mejor adaptadas para producir "clics", que aquellas que presentando siringe bronquial carecen de este par de músculos (SUTHERS & HECTOR, 1985).

Eventos durante la emisión de sonidos

Las vocalizaciones en el guácharo se producen por la actividad simultánea de los músculos asociados a la siringe y la tráquea y el control sobre el ciclo respiratorio. La sucesión de eventos que se describe a continuación ha sido sugerida por SUTHERS & HECTOR (1985), y está basada en las variaciones a niveles de la actividad muscular y respiratoria que conllevan a la emisión de "clics" individuales, dobles o los graznidos de carácter social (Fig. 4).

Durante la respiración silente, es decir, cuando no se emiten "clics" o graznidos, la siringe está abierta y los músculos esternotraqueales y bronquiolaterales están relajados (Fig. 4a). Las vocalizaciones, del tipo que sean, se producen por la contracción de los músculos esternotraqueales que actúan tensando a la tráquea (Fig. 4b) . Esta contracción mueve la región craneal del bronquio haciendo girar a la membrana timpaniforme externa hacia adentro de la siringe donde se ubica la membrana interna (Fig. 3).

Fig. 3 A. Diagrama de la sección histológica de la tráquea de un ave (Modificado de GILL 1994); B. Diagrama de la tráquea de un guácharo mostrando algunos elementos de su anatomía. Compárese la disposición asimétrica de las siringes respecto a la simetría existente en las aves en general (Modificado de SUTHERS & HECTOR 1985).

 El paso del aire creado por la expiración, bien sea haciendo vibrar a la membrana, o que ésta produzca una serie de remolinos en el flujo de aire, se traducen en la emisión de sonidos. En el caso de graznidos, la vocalización se mantendrá mientras los músculos esternotraqueales estén contraídos, su relajación permite que la siringe, y por ende, la membrana vuelvan a su posición de respiración silente.

La emisiones de los "clics" utilizados en la ecolocalización es más compleja. En este caso, la contracción de los músculos esternotraqueales es muy breve y su relajación está acompañada de la contracción de los músculos bronquiolaterales, que actúan rotando a la membrana timpaniforme externa hacia afuera (Fig. 4d). De esta manera, los músculos bronquiolaterales son capaces de detener la fonación justo al comenzar, resultando en un clic aislado. Si la contracción de los músculos esternotraqueales es suficientemente fuerte se produce un pliegue de las membranas timpaniformes externas de ambas siringes hasta tocar a las membranas internas, con la consecuente interrupción súbita del paso del aire, se obtiene entonces la emisión de "clics" dobles, también utilizados durante la ecolocalización (Fig. 4c).

Fig. 4. Ciclo esquemático de eventos en la producción de vocalizaciones del guácharo. a, respiración silente, los músculos bronquiolaterales y esternotraquelaes están relajados (líneas divididas); b, la contracción de los músculos esternotraqueales (flechas laterales) produce tensión sobre la tráquea y modificación de la membrana timpaniforme externa, iniciándose la fonación. La contracción sostenida producirá un graznido culminando con la relajación de los músculos esternotraqueales (volviendo a la situación de descanso); d, la emisión de clics está determinada por una contracción muy breve de los músculos esternotraquelaes seguida por una inmediata contracción de los músculos bronquiolaterales; c, si en el caso anterior la contracción de los músculos esternotraquelaes es suficientemente fuerte, que conlleva a la interrupción del paso del aire momentáneamente, se producirán clics dobles (Reproducido de SUTHERS & HECTOR 1985).

La existencia de los músculos bronquiolaterales, es pues, determinante en la producción de los "clics" utilizados en la vocalización. Como veremos más adelante, los guácharos son las únicas aves que fundamentan su capacidad de ecolocalizar en este par de músculos asociados a la siringe.

ECOLOCALIZACIÓN EN OTRAS AVES

Los guácharos, junto con los vencejos Paleotropicales del género Aerodramus, son las únicas aves capaces de ecolocalizar (FULLARD et al., 1995). Estas aves están entre los pocos vertebrados que ecolocalizan con "clics" de banda ancha, y cuya energía acústica está comprendida completamente dentro del rango audible por el oído humano. A pesar de que esats aves vocalizan por medio de mecanismos similares (contracción de músculos traqueales ® acción sobre la membrana timpaniforme ® alteración o interrupción del flujo de aire ®emisión sonora), llama la atención que las características de la siringe de los Aerodramus difiere sustancialmente de la siringe de los guácharos. Los dos aspectos más resaltantes son la existencia una siringe traqueobronquial bilateralmente simétrica en Aerodramus, y la carencia de los músculos bronquiolaterales de la siringe (SUTHERS & HECTOR, 1982). Estos dos aspectos podrían influir en la preponderancia de "clics" dobles en los vencejos y "clics" sencillos en los guácharos como vocalizaciones utilizadas en el sistema de sonar.

La existencia de "clics" utilizados durante la ecolocalización en guácharos y Aerodramus pareciera tener un origen evolutivo independiente para ambos grupos. Los primeros son únicamente Neotropicales mientras que Aerodramus está restringido al Paleotrópico, además de pertenecer a órdenes muy distantes filogenéticamente. Pareciera que estas aves desarrollaron la ecolocalización como un medio para volar en las cuevas donde anidan. Los Aerodramus son aves insectívoras con hábitos diurnos y ojos bien desarrollados, rara vez utilizan la ecolocalización fuera de las cuevas, aunque FULLARD et al. (1995) reportan que la emisión de "clics" puede ser suplementaria a la vista. Por su parte, los guácharos son frugívoros, con hábitos nocturnos, y aparentemente un sistema visual bien desarrollado. Al igual que en los vencejos, con frecuencia se les escucha utilizar el sistema de ecolocalización cuando obtienen frutos al vuelo durante la noche, quizás en combinación con la vista para detectar los objetos a su alrededor (reportado por KONISHI & KNUDSEN (1979) para los guácharos y FULLARD et al. (1995) para Aerodramus).

La frecuencia de emisión de "clics" del guácharo es muy inferior a la de los murciélagos insectívoros, quienes alcanzan hasta 200 clics.s^-1. Esto puede deberse a que los guácharos usan el sonar generalmente para detectar objetos inmóviles (p.ej. paredes, estalactitas, ramas de árboles, etc) y en ocasiones para evitar colisiones con otros guácharos al vuelo. Se cree que la baja frecuencia de emisiones de "clics", alrededor de 10 clics.s^-1, esté relacionada con la baja velocidad de vuelo y la preponderancia de obstáculos inmóviles; por el contrario, los murciélagos insectívoros vuelan a gran velocidad y deben detectar presas móviles de muy pequeño tamaño. Con respecto a los vencejos se ha encontrado que éstos emiten "clics" de mayor energía, entre 4,5 y 7,5 kHz, lo que les permite detectar objetos de hasta 6 mm de diámetro, aspecto que podría relacionarse con una dieta basada en pequeños insectos y una mayor velocidad de vuelo.

CONCLUSIONES

El fenómeno de ecolocalizar en los guácharos representa una adaptación muy particular a sus hábitos cavernícolas. El desarrollo de esta herramienta de navegación pareciera estar asociado con la formación de los músculos bronquiolaterales que le permiten emitir cortas vocalizaciones o "clics" fundamentales en el sistema de sonar. Las características del aparato de ecolocalización de los guácharos son muy sencillas (baja frecuencia de emisión y baja energía de los "clics") si se les compara con los murciélagos que utilizan el mismo sistema de navegación o con los vencejos del Pacífico. Sin embargo, debido al vuelo más lento de los guácharos y la predominancia de obstáculos y alimento inmóviles estas características del aparato localizador resultan suficientes para el vuelo en las cuevas, y su uso circunstancial en la obtención de frutos. Si bien, los estudios aquí mostrados permiten entender diferentes aspectos de la ecolocalización en guácharos, falta mucho por entender del funcionamiento de esta herramienta en condiciones naturales, su variabilidad intraespecífica, su origen evolutivo, etc. La gran cantidad de colonias de guácharos en Venezuela y su fácil acceso representan una enorme ventaja para desarrollar tales estudios en el país.

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